Ce second épisode fait directement suite aux événements de Halo Combat Evolved (toujours en 2552) et à la destruction du quatrième anneau (Halo Alpha). Cet événement a engendré la destitution de l'Arbiter (un super soldat Elite) et des Elites par les Prophètes, qui les remplacent dans la hiérarchie covenant par les Brutes, une autre race de l'alliance extraterrestre.

La Terre en danger

Les Covenants s'attaquent à la Terre, qu'ils ont découverte par hasard en cherchant un anneau Forerunner. L'assaut de la ville de New Mombasa, cible apparemment privilégiée, est repoussé et le Prophète du Regret qui dirigeait l'assaut s'enfuit. Le Master Chief, Cortana et la fille du capitaine Keyes, le commandant Miranda Keyes, partent à sa poursuite. Ils découvrent alors un anneau Forerunner inconnu (le cinquième, nommé Halo Delta), qui représente un nouveau danger pour l'humanité. Keyes tente de retrouver l'Index de contrôle de l'anneau, alors que le Master Chief arrête, sans le tuer puisque ce sont les parasites qui le feront, le Prophète du Regret. Notre héros est ensuite emprisonné par un Fossoyeur Parasite vivant sur l'anneau. La mort du Prophète créée un conflit interne chez les Covenants. Le Prophète de la Vérité en profite alors pour promouvoir les Brutes au rang de gardes personnels des Prophètes. Les Elites sont alors déchus et supportent mal la perte de leur statut millénaire au sein des Covenants.

Activation du cinquième anneau (Halo Delta)

Pendant ce temps, l'Arbiter destitué au début de l'aventure tente de laver l'honneur de son peuple en cherchant l'Index de l'anneau pour l'activer (les Prophètes Covenant pensent qu'il faut activer les anneaux pour débuter leur Grand Voyage, une sorte de purification comme ce fut le cas en 100.000 avant JC, voir Chronologie) mais est rattrapé par Tartarus, le chef des Brutes, qui essaie de l'éliminer. L'Arbiter est sauvé par le Fossoyeur Parasite et se retrouve en présence du Master Chief. Le Parasite explique à ses deux prisonniers que les Prophètes risquent de tuer toute forme de vie dans l'univers en utilisant l'anneau. L'Elite et le Master Chief repartent alors chacun de leur côté pour stopper l'activation de l'anneau par les Covenants. Pendant ce temps les parasites en profitent pour se répandre dans le vaisseau capital Covenant, venu aux abords de l'anneau avec à sa tête les deux autres Prophètes, celui de la Vérité et celui de la Pitié. Cette véritable station spatiale Covenant finira d'ailleurs par s'écraser sur le Halo Delta. Dans le même temps Tartarus active l'anneau, sans vouloir entendre les propos de l'Arbiter concernant la destruction de toute espèce dans l'univers.

Découverte de l'Arche

Finalement, Tartarus est vaincu et Keyes parvient à retirer l'Index, ce qui bloque le processus de déclenchement de l'anneau. Si l'Halo Delta n'est plus un danger, ses fonctions sont encore actives et seule l'Arche, l'anneau originel (qui crée d'ailleurs les Halos), peut le réactiver. Le Prophète de la Vérité abandonne alors le Prophète de la Pitié, en proie aux parasites, et parvient à s'enfuir à bord d'un vaisseau Forerunner. Il fait route vers la Terre pour y trouver un portail téléporteur qui le mènera directement à l'Arche, afin de réactiver tous les Halos. Le Master Chief s'est d'ailleurs lancé à sa poursuite en montant dans son vaisseau... Cortana, quant à elle, est restée sur le vaisseau capital Covenant afin de le détruire si besoin mais se retrouve finalement aux prises avec le Fosssoyeur Parasite, qui souhaite l'interroger.